Poursuivis par Blakk et ses sbires, Eli et ses amis sont acculés au bord du Gouffre Abyssal et plongent dans l’abîme. Au fond, ils découvrent un portail gardé par un membre du clan des Ombres et des Slugs Gardiens. Ce portail est l’entrée des Cavernes Profondes peuplées par les Darkbane, des créatures maléfiques qui rêvent de briser le portail et d’envahir Slugterra. Eli et sa bande vont combattre les Darkbane dans un monde où les règles ordinaires n’ont plus cours et ils devront faire un terrible choix pour s’en sortir.